På overfladen virker Donnie Darko som en ganske almindelig amerikansk teenager, men under overfladen lurer tvangstankerne og inde bag sit intelligente ydre, lever han i sin egen formørkede verden. Han indgår en pagt med sin usynlige ven, Frank, der lover Donnie indsigt i verdens mysterier, men til gengæld kræver, at Donnie skal afsløre voksenverdenens hykleri, ved at udføre en række kriminelle handlinger. På trods af Donnies grundlæggende gode hensigter, mister han kontrollen og det bringer både ham selv og dem han elsker i fare...